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O comportamento espontâneo é estruturado por reforço sem recompensa explícita

May 15, 2023May 15, 2023

Nature volume 614, páginas 108–117 (2023) Cite este artigo

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O comportamento animal espontâneo é construído a partir de módulos de ação que são concatenados pelo cérebro em sequências1,2. No entanto, os mecanismos neurais que orientam a composição do comportamento auto-motivado naturalista permanecem desconhecidos. Aqui, mostramos que a dopamina flutua sistematicamente no estriado dorsolateral (DLS) à medida que os camundongos expressam espontaneamente módulos comportamentais abaixo do segundo, apesar da ausência de estrutura de tarefa, pistas sensoriais ou recompensa exógena. Gravações fotométricas e manipulações optogenéticas de circuito fechado calibradas durante o comportamento de campo aberto demonstram que as flutuações de dopamina do DLS aumentam a variação da sequência em segundos, reforçam o uso de módulos comportamentais associados em minutos e modulam o vigor com o qual os módulos são expressos, sem influenciar diretamente a iniciação do movimento ou cinemática momento a momento. Embora os efeitos de reforço das manipulações optogenéticas de dopamina DLS variem entre os módulos comportamentais e camundongos individuais, essas diferenças são bem previstas pela variação observada nas relações entre a dopamina endógena e o uso do módulo. Consistente com a possibilidade de que as flutuações de dopamina do DLS atuem como um sinal de ensino, os camundongos constroem sequências durante a exploração para maximizar a dopamina. Juntas, essas descobertas sugerem um modelo no qual os mesmos circuitos e cálculos que governam as escolhas de ação em tarefas estruturadas têm um papel fundamental na modelagem do conteúdo do comportamento espontâneo, sem restrições e de alta dimensão.

O comportamento espontâneo exibe estrutura. Os etólogos há muito argumentam que o comportamento auto-motivado dos animais selvagens é construído de forma flexível a partir de componentes modulares que são ligados ao longo do tempo de maneira previsível, mas probabilística1. Muitos comportamentos de laboratório bem estudados - incluindo quimiotaxia, aliciamento, busca de presas, namoro, canto dos pássaros e locomoção exploratória - são igualmente caracterizados por modularidade e previsibilidade2,3,4,5. No entanto, ainda não está claro como o cérebro regula a expressão de módulos comportamentais individuais em um determinado momento, ou como ele compõe dinamicamente esses módulos nos comportamentos fluidos observados quando os animais agem por sua própria vontade na ausência de restrição experimental, estrutura de tarefa ou exógena. recompensa.

Dado que a perda de neurônios dopaminérgicos da substância negra pars compacta (SNc) causa déficits difusos na iniciação e sequenciamento da ação, é provável que o neuromodulador dopamina influencie a arquitetura do comportamento espontâneo6,7,8. No entanto, sabemos pouco sobre a relação precisa entre dopamina e comportamento quando os animais exploram livremente um ambiente. Embora se pense que a dopamina motiva o comportamento espontâneo e influencia o vigor com o qual as ações são expressas, as evidências são confusas sobre se os transitórios fásicos da dopamina são permissivos ou causais para os movimentos, se a dopamina aumenta ou diminui quando os animais iniciam um movimento e se as flutuações da dopamina especifique a cinemática do movimento em animais de comportamento livre6,9,10,11,12,13,14,15,16,17,18,19. Por outro lado, durante tarefas estruturadas nas quais os animais buscam recompensas explícitas e frequentemente sinalizadas, a dopamina fásica transmite claramente informações relacionadas a erros de recompensa e predição de recompensa, reforça ações associadas à recompensa e influencia as escolhas feitas entre ações alternativas20,21,22,23 ,24,25.

A dopamina pode ter papéis distintos durante comportamentos espontâneos e estruturados por tarefas, dadas as muitas maneiras pelas quais eles diferem; por exemplo, comportamentos espontâneos geralmente exibem uma variedade maior de módulos comportamentais expressos, incluem sequências comportamentais mais complexas e tendem a enfatizar movimentos autoiniciados associados à detecção ativa2,4,26. No entanto, tanto o comportamento espontâneo quanto as tarefas estruturadas exigem que os animais escolham ações continuamente a partir de uma distribuição de possibilidades, sugerindo que a dopamina pode influenciar a montagem contínua de sequências naturalísticas por meio de mecanismos semelhantes aos usados ​​para apoiar a seleção de ações orientadas por objetivos em resposta a recompensas.

 0.05 for controls, two-sided Mann–Whitney U test comparing stimulation with catch trials). Syll, syllable. j, Sequence context changes from baseline to post-stimulation for an example mouse–target pair. Sequences proceed from left (incoming syllables) to right (outgoing syllables). Nodes are sorted by decreasing frequency at baseline. k, Average change in inbound and outbound transitions for target syllables on stimulation day sorted by the baseline rank of the transition. Traces are smoothed with a five-point rolling average. Shading indicates bootstrap s.e.m. l, Average kinematic parameters aligned to stimulation in Opto-DA mice and controls. Shading as in i. No comparisons between stimulation and catch trials in any of the mice were significant (P > 0.05, one-sided Mann–Whitney U test). m, As in l, but following 3-s-long stimulation. The solid bar indicates significance (P < 0.05, one-sided Mann–Whitney U test)./p>